Рис. 1. Перьевые клещи Proctophyllodes huitzilopochtlii на опахале пера колибри Calypte anna. Микрофотография сделана при помощи сканирующего электронного микроскопа. Изображение из статьи Y. K. Yamasaki et al., 2018. Evaluation of Proctophyllodes huitzilopochtlii on feathers from Anna’s (Calypte anna) and Black-chinned (Archilochus alexandri) Hummingbirds: prevalence assessment and imaging analysis using light and tabletop scanning electron microscopy

Перьевые клещи — разнообразная и многочисленная группа симбионтов птиц, характер взаимоотношений которых с хозяевами долгое время оставался не до конца понятным. Некоторые представители этой разнородной группы — ярко выраженные паразиты, но для большинства характер питания еще не установлен. Из недавнего исследования следует, что многие перьевые клещи не паразитируют на птицах, а должны рассматриваться как комменсалы. Микроскопический и молекулярный анализ содержимого кишечников этих клещей показал, что они питаются грибами и бактериями, в том числе — и потенциально вредными для птиц, собирая их с птичьих перьев.

Симбиоз — это форма тесного сосуществования организмов разных видов, при которой хотя бы один из них получает для себя выгоду. Симбиотические отношения широко распространены в природе, а виды, участвующие в них, есть во всех царствах. В зависимости от того, кто из симбионтов что получает от таких взаимоотношений, выделяют мутуализм, комменсализм и паразитизм.

При мутуализме два организма взаимовыгодно сосуществуют, и для нормальной жизни им обоим необходим симбиоз. В случае комменсализма выгоду из совместного существования извлекает только один организм, второй же не получает от симбиоза ни пользы, ни вреда. И, наконец, при паразитизме один организм (паразит) использует второй (хозяина) в качестве источника питания или среды обитания, а иногда — и того, и другого.

Исторически так сложилось, что множество научных работ было посвящено изучению паразитов, оказывающих прямое негативное воздействие на человека или домашний скот. Системы симбионтов с участием комменсалов и мутуалистов изучены относительно слабо по сравнению со свободноживущими организмами и системами «хозяин-паразит». Яркий тому пример — симбиотические отношения между птицами и перьевыми клещами. Традиционно с середины XIX века под названием «перьевые клещи» (feather mites) объединяют акариморфных астигматических клещей, постоянно обитающих на птицах, которые относятся к парвотряду Psoroptidia. Эти членистоногие составляют наиболее разнообразную и многочисленную группу эктосимбионтов птиц. В настоящее время к перьевым клещам относится около 2500 видов из 36–38 семейств (надсемейства Analgoidea и Pterolichoidea). Практически у всех известных на данный момент видов птиц обнаружены родо- или видоспецифические перьевые клещи.

Интересно, что традиционное название «перьевые клещи» не совсем точно отражает экологические особенности этой группы. Подавляющее большинство представителей Analgoidea и Pterolichoidea, действительно, заселяют оперение птиц (маховые перья, пух, есть виды клещей, живущие внутри очина пера и т. д.). Однако в составе этих надсемейств есть и виды клещей, которые не обязательно живут на перьях. Например, псороптидии из семейств Dermationidae и Epidermoptidae живут на кожных покровах птиц, а клещи рода Knemidokoptes проникают под роговые чешуйки на ногах птиц, вызывая патологическое разрастание кожи. Есть перьевые клещи (семейства Turbinoptidae и Cytoditidae), живущие в респираторной системе птиц (например, в носовой полости), где они питаются слизистыми выделениями и, возможно, клетками выстилающего эпителия. На данный момент известно, что предками современных перьевых клещей были клещи-обитатели птичьих гнезд, которые постепенно перешли к жизни на хозяевах (H. C. Proctor, 2003. Feather Mites (Acari: Astigmata): Ecology, Behavior, and Evolution).

Рис. 2. Яйца перьевого клеща из рода Scutomegninia на перьях баклана. Фото с сайта federmilben.de

Жизненный цикл всех псороптидий состоит из пяти стадий: яйцо, личинка (имеющую только три пары ног, в отличие от взрослого клеща с четырьмя парами), две стадии нимф и, наконец, взрослый клещ. Интересно, что у перьевых клещей отсутствует стадия видоизмененной нимфы (гипопус), присутствующая у многих астигматических клещей. Эта стадия необходима клещам для переживания неблагоприятных условий, а также для расселения. По всей видимости, у перьевых клещей, как у облигатных симбионтов, нет необходимости в таких адаптациях жизненного цикла.

Всю свою жизнь клещи проводят на хозяине-птице, при этом основной способ передачи перьевых клещей — вертикальный: при выкармливании птенцов. Самый удачный момент для такого переноса возникает, когда молодые птицы уже оперяются, но о них все еще заботятся родители. Клещи переходят на молодняк на стадии нимфы и вначале распределяются по всему «еще не занятому» телу относительно бессистемно. Однако, как только оперение молодой птицы позволяет ей начать летать, а перья приобретают комфортные характеристики для клещей, они перераспределяются на теле птицы и занимают свое типичное положение. Также перьевые клещи могут передаваться и при непосредственном контакте взрослых птиц, например, во время ухаживания или при спаривании. Этот способ расселения присущ, например, клещам-симбионтам кукушек или сорных кур, для которых вертикальный перенос затруднен или даже невозможен в связи с отсутствием контакта взрослых птиц с потомством. Самки клещей семейства Epidermoptidae расселяются с помощью паразитических орнитофильных насекомых — мух-кровососок и пухопероедов. Такой способ распространения — расселение при помощи других организмов — называется форезия. Во время линьки птицы-хозяина перьевые клещи заблаговременно покидают перья, которые должны выпасть следующими, группируясь на соседних (R. Jovani, D. Serrano, 2001. Feather mites (Astigmata) avoid moulting wing feathers of passerine birds).

Рис. 3. Слева — мужские и женские нимфы перьевых клещей Proctophyllodes huitzilopochtlii на пере перед копуляцией (мужская особь — снизу). Справа — взрослый перьевой клещ Proctophyllodes huitzilopochtlii (самец) на перьях колибри Archilochus alexandri. Микрофотографии сделана при помощи сканирующего электронного микроскопа. Изображение из статьи Y. K. Yamasaki et al., 2018. Evaluation of Proctophyllodes huitzilopochtlii on feathers from Anna’s (Calypte anna) and Black-chinned (Archilochus alexandri) Hummingbirds: prevalence assessment and imaging analysis using light and tabletop scanning electron microscopy

Интерес к группе перьевых клещей неслучаен, ведь они весьма значимы с точки зрения ветеринарии и сельского хозяйства. Среди них есть, в том числе, паразиты домашних птиц, вызывающие различные заболевания — например, кнемидокоптоз, которым, впрочем, болеют и дикие птицы.

Несмотря на то, что симбиоз перьевых клещей и птиц давно известен ученым, характер взаимоотношений клещей-«квартирантов» со своими хозяевами до сих пор остается не до конца ясным. Ключевой вопрос здесь — все ли перьевые клещи питаются тканями птиц (например, какими-то частями перьев, частицами кожи, кровью, лимфой) и являются паразитами? Для некоторых семейств ответ на этот вопрос очевиден: например, перьевые клещи, обитающие на гусиных перьях (семейство Ascouracaridae и другие), питаются сердцевиной очина. Клещи семейств Dermationidae и Epidermoptidae, живущие на поверхности и в толще кожи, могут питаться не только слущивающимся эпидермисом, но и лимфой и межклеточной жидкостью. Клещи семейства Knemidokoptidae обитают в толще кожи и также питаются там лимфой и межклеточной жидкостью. Однако это лишь небольшая часть многообразной группы перьевых клещей, а вопрос питания остальных ее представителей остается пока весьма неоднозначным.

Данные предыдущих исследований свидетельствуют о том, что перьевые клещи могут питаться секретом копчиковой железы птиц, расположенной над хвостовыми позвонками (H. C. Proctor, 2003. Feather Mites (Acari: Astigmata): Ecology, Behavior, and Evolution). Этот маслянистый секрет используется птицами для смазки перьев, придает им эластичность, препятствует намоканию оперения, а также на свету является источником витамина D. Еще в 1951 году акаролог В. Б. Дубинин (В. Б. Дубинин, 1951. Перьевые клещи (Analgesoidea). Ч. 1: Введение в их изучение) обнаружил в просмотренных препаратах кишечника 26 видов перьевых клещей множество капель масла, источником которого, вероятно, была копчиковая железа птицы-хозяина. Ученый даже предположил, что количество клещей на птице может определяться объемом секрета ее копчиковой железы. Это объяснило бы обилие клещей на водоплавающих птицах и куликах, у которых хорошо развита копчиковая железа, и их относительно небольшое количество на мелких воробьиных (у которых железа слабо развита). Интересно, что, например, у скопы (Pandion haliaetus) также была отмечена чрезмерно высокая для хищника «клещевая нагрузка», при этом копчиковая железа скопы весьма крупная для дневных хищников.

Однако предполагается, что маслянистый секрет этой железы недостаточно питателен для клещей: в частности, в нем недостаточно азота. Возможно, это вынуждает клещей дополнять свой рацион за счет других источников. Все в том же исследовании Дубинин обнаружил, что почти все виды клещей имеют в кишечнике споры грибов (в основном — относящихся к родам Cladosporium, Alternaria, а также ржавчинных грибков). Позднее грибковый мицелий и споры были найдены в кишечнике 53% клещей Pterodectes rutilus и 38% клещей Scutulanyssus nuntiaventris, собранных с двух видов ласточек (G. Blanko et al., 2003. Feather mites on birds: costs of parasitism or conditional outcomes?). В кишечниках клещей неоднократно также обнаруживали пыльцевые зерна, а также диатомовые и другие водоросли.

Науке известны примеры, когда мирные симбионты при изменении условий среды обитания или при смене самой среды становятся источником опасности для бывших «друзей». Например, непатогенные штаммы кишечной палочки в норме заселяют кишечник человека, участвуют в синтезе витамина К (R. Bentley, R. Meganathan, 1982. Biosynthesis of vitamin K (menaquinone) in bacteria) и препятствуют развитию патогенной микрофлоры (S. Hudault et al., 2001. Escherichia coli strains colonising the gastrointestinal tract protect germfree mice against Salmonella typhimurium infection). Однако при попадании в другие органы (во влагалище, почки, мочевой пузырь, предстательную железу и т. д.) эти же штаммы вызывают острое воспаление.

Неоднократно было показано, что и перьевые клещи, казалось бы, мирно живущие на птице, могут быть потенциальным источником опасности для своих хозяев. Например, если птица попадает в неблагоприятные для нее условия или ослаблена, клещи могут резко увеличить свою численность и расселиться в неестественные для них места (например, на кожу и в легкие), что может привести к гибели птиц. То же может происходить и при освоении клещами новых видов хозяев. Например, в Южной Америке клещи Allopsoroptoides galli издавна обитали в пуховом оперении кукушки-гуиры (Guira guira), не причиняя хозяину особого вреда. Но тот же самый вид клещей, расселившись на домашних куриных, начал злостно паразитировать на их коже. В результате у кур развиваются тяжелейшие формы дерматита, что нередко приводит к их гибели (M. R. Buim et al., 2013. The First Report about Allopsoroptoides galli n. g., n. sp (Acari: Analgoidea: Psoroptoididae) Infected Layer Hens: Hematological, Serum Chemistry, and Histopathologic Findings).

Итак, какими же взаимоотношениями связаны со своими хозяевами те перьевые клещи, чей образ жизни плохо изучен? Есть ли среди них комменсалы и мутуалисты? Исследование ученых из США, Канады и Испании, результаты которого были опубликованы в специальном выпуске журнала Molecular Ecology в январе 2019 года, пролило свет на эти вопросы. Ученые изучали диету перьевых клещей, используя два взаимодополняющих метода. С помощью световой микроскопии исследовалось содержимое кишечника перьевых клещей, собранных с 190 видов птиц. Вначале ученые просматривали под микроскопом все доступные препараты клещей из коллекции лаборатории Хизер Проктор (Proctor Lab), а затем делали фотографии тех особей, у которых было различимо содержимое кишечника. При этом увеличение, на котором были выполнены фотографии (200-, 400- или 800-кратное) зависело от размера найденных частиц в кишечнике. Всего было сфотографировано и определено содержимое кишечника 1300 клещей, представляющих 100 родов (18 семейств).

Световая микроскопия позволила обнаружить и идентифицировать фрагменты перьев, грибов, растительного материала и водорослей. В содержимом кишечника были найдены капли масла, но исследователи не могли с уверенностью назвать их остатками секрета копчиковой железы. Они предположили, что это могут быть побочные продукты пищеварения и не стали включать такие образцы в анализ.

У небольшого числа видов клещей изучали содержимое кишечника с использованием высокопроизводительного секвенирования (HTS) и метабарокодирования ДНК. С этой целью с помощью сетей отлавливались птицы отряда Воробьинообразные (34 особи 18 видов), с которых были собраны все клещи (1833 клеща 18 видов). Молекулярный подход дополнил микроскопический анализ для тех потенциальных пищевых ресурсов, которые нелегко или невозможно распознать в образцах, смонтированных на предметном стекле (например, бактерии, мягкие ткани птиц). Также молекулярный анализ позволил провести более подробный анализ грибов, бактерий и таксонов растений в кишечнике клещей.

Рис. 4. Распространенность (a) и морфологическое разнообразие (b) пищевых ресурсов, обнаруженных при микроскопической оценке содержимого кишечника перьевых клещей (всего была найдена 481 разновидность остатков пищи). Рисунок из обсуждаемой статьи в Molecular Ecology

По результатам микроскопического исследования самым распространенным и морфологические разнообразным материалом в кишечнике клещей были гифы и споры грибов. В небольшом количестве были обнаружены также растительные остатки и диатомовые водоросли. Очень похожие результаты дал и молекулярный анализ содержимого кишечника клещей: практически во всех образцах была обнаружена ДНК грибов (наиболее распространенными были рода Cladosporium, Toxicocladosporium и Aureobasidium, Meira, Malassezia и Talaromyces). Также во всех образцах была обнаружена бактериальная ДНК (чаще всего относившаяся к родам Proteobacteria, Actinobacteria и Bacteroidetes). Много было и представителей типично эндосимбиотических родов бактерий (Bartonella, Enterococcus и Buchnera). Генетический материал растений был найден только в двух образцах (удалось определить виды Polygala teretifolia, Citrus clementine, Daphne laureola, Digitalia ciliaris и Quercus sp.).

Рис. 5. Относительная встречаемость родов грибов (слева) и бактерий (справа) в содержимом кишечника перьевых клещей по результатам молекулярного анализа. Таксоны с низкой численностью (<2%) не показаны. Рисунок из обсуждаемой статьи в Molecular Ecology

Таким образом, масштабное исследование рациона перьевых клещей показало, что основные пищевые ресурсы клещей — это грибы и бактерии, а в качестве «пищевой добавки» они иногда используют диатомовые водоросли и остатки растений. При этом важно отметить, что не были обнаружены визуальные доказательства питания перьевых клещей какими-либо ресурсами птиц (например, кровью, кожей) кроме масла копчиковой железы. Молекулярные методы также не выявили в содержимом кишечников клещей никаких следов ДНК птиц. Конечно, остается небольшая вероятность того, что микроскопический анализ просто не позволил в ряде случаев идентифицировать остатки перьев, а молекулярное исследование не смогло выявить крошечные кусочки перьев, не содержащие ДНК. Но, по-видимому, хелицеры большинства перьевых клещей просто не способны разрезать или разрывать неповрежденные перья, и крошечные фрагменты перьев, вероятно, могут проглатываться клещами вместе с другим рыхлым материалом.

Кроме того, в содержимом кишечника клещей были очень распространены как кератофильные (Cladosporium, Acremonium, Malassezia, Penicillium и Phoma), так и патогенные (Cladosporium, Penicillium) грибы — потенциально приносящие вред их хозяевам-птицам. Таким образом, авторы исследования делают вывод о том, что некоторые перьевые клещи птиц не только не являются их паразитами, а, напротив, должны рассматриваться как комменсалы или мутуалисты, очищающие птичье оперение от потенциально опасных грибков и бактерий!

Вопрос о том, является ли масло копчиковой железы важным пищевым ресурсом для перьевых клещей, по-прежнему остается без ответа и требует дальнейшего исследования. В самом деле, большое количество клещей, питающихся секретом этих желез, может сказаться негативно на приспособленности хозяина. Кроме того, большое количество клещей потенциально может снижать аэродинамические свойства оперения. Есть и интересные предположения относительно потенциального влияния клещей на колибри: во время ритуального ухаживания самцы некоторых видов колибри издают звуки за счет вибрации хвостовых перьев (C. J. Clark et al., 2011. Aeroelastic Flutter Produces Hummingbird Feather Songs), а обилие клещей на необходимых для этого перьях может оказать негативное влияние на качество звука, а значит — и на успешность ухаживания.

Еще один результат обсуждаемой работы заключается в том, что ученым не удалось выявить в кишечниках клещей стабильного «микробиома» — более-менее похожего набора симбиотических бактерий. Как правило, у видов с достаточно узким спектром питания (например, у вшей, питающихся кератином птичьих перьев) есть постоянный и относительно стабильный набор эндосимбиотических бактерий, которые обеспечивают их необходимыми веществами. Отсутствие такого набора у перьевых клещей подтверждает гипотезу об универсальном характере их диеты (ведь если бы грибы и бактерии лишь дополняли диету, основанную на маслянистом секрете копчиковой железы, то, вероятно, у клещей сформировался бы свой характерный комплекс эндосимбиотических бактерий). В содержимом кишечника 42% исследованных клещей вообще не было обнаружено никаких признаков присутствия масла.

Авторы также высказывают интересное предположение о том, почему на ослабленных и больных птицах часто находят больше непаразитических клещей, чем на здоровых. Утверждается, что на оперении таких птиц может быть больше патогенных грибов или бактерий, прямо или косвенно связанных с состоянием здоровья птицы, — то есть больше пищевых ресурсов для клещей. К тому же нездоровые птицы обычно уделяют меньше времени очистке оперения (и от клещей, и от их пищи).

В целом же обсуждаемое исследование явно указывает, что симбиоз птиц и перьевых клещей может иметь форму комменсализма, при котором клещи, получая пищу, очищают птичье оперение от потенциально патогенных грибов и микроорганизмов. Про свободноживущих астигматических клещей высказывалась гипотеза о «внешнем» способе питания (клещи могут поглощать предварительно переваренную бактериями пищу). Результаты обсуждаемой работы согласуются с ней, и возможно, смогут дать новое направление исследованиям этой группы хелицеровых. Наконец, это исследование показало, что надо разбираться в том, насколько повсеместное применение акарицидов в сельском хозяйстве и зоопарках действительно полезно для птиц и не снижает ли оно их защиту, которую помогают обеспечивать клещи.

Источник: Jorge Doña, Heather Proctor, David Serrano, Kevin P. Johnson, Arnika Oddy‐van Oploo, Jose C. Huguet‐Tapia, Marina S. Ascunce, Roger Jovan. Feather mites play a role in cleaning host feathers: New insights from DNA metabarcoding and microscopy // Molecular Ecology. 2019. DOI: 10.1111/mec.14581.

Ира Демина

Источник elementy.ru